Фотоперіод-індуковані зміни біомаркерів оксидативного стресу у щурів різного віку та індивідуальної фізіологічної реактивності

Н. Кургалюк¹, Г. Ткаченко¹, Т. Партика²

Ця електронна адреса захищена від спам-ботів. Вам необхідно увімкнути JavaScript, щоб побачити її.; Ця електронна адреса захищена від спам-ботів. Вам необхідно увімкнути JavaScript, щоб побачити її.

¹Інститут біології та наук про Землю, Поморська академія в Слупську,
вул. К. Арцішевського 22б, м. Слупськ, 76-200, Республіка Польща

²Інститут сільського господарства Карпатського регіону НААН,
вул. Грушевського, 5, с. Оброшине, Львівська обл., 81115, Україна

Дослідження виконано для вивчення індукованих фотоперіодом змін біомаркерів окиснювального стресу у щурів різного віку та різної фізіологічної реактивності, що оцінюється за різною стійкістю до гіпоксії. Дослід проведено на 96 щурах-самцях лінії Вістар, розділених на 16 груп залежно від стійкості до гіпоксії (НР — низькорезистентні, ВР — високорезистентні) та віку (6 і 21 місяць). Дослідження проводили в чотири фотоперіоди: зима (січень), весна (березень), літо (липень) та осінь (жовтень). Нижчі рівні біомаркерів окиснювального стресу (P<0,05) спостерігали у молодших щурів порівняно зі старшими, а також у високорезистентних порівняно з низькорезистентними. Було виявлено, що рівні кінцевого продукту перекисного окиснення ліпідів — ТБК-продуктів як основних індикаторів окиснювального стресу — збільшуються з віком, а влітку це призводить до подальшого підвищення порівняно з іншими сезонами. Крім того, біомаркери окиснювального стресу були нижчими (P<0,05) взимку, ніж в інші сезони, особливо у високорезистентних щурів. Рівень загальної антиокиснювальної активності (ОАА) у тканині печінки 6-місячних щурів був вірогідно вищим (P<0,05) порівняно зі значеннями у щурів старшого віку. Подібно, вищий рівень ОАА було виявлено у тканині печінки високорезистентних щурів порівняно з низькорезистентними. У дорослих високорезистентних щурів зберігався високий рівень ОАА із мінімальними змінами впродовж року. Варто зазначити, що різниця в ОАА була вищою для груп дорослих тварин з високою резистентністю до гіпоксії взимку, навесні та влітку, що може вказувати на ефективні механізми, що перешкоджають утворенню активних форм кисню та системи їх елімінації.

Ключові слова: щурі, стійкість до гіпоксії, печінка, сезони року, гідроперекиси ліпідів, ТБК-продукти, загальна антиоксидантна активність (ОАА)

1. Altamirano FG, Castro-Pascual IC, Ferramola ML, Tula ML, Delgado SM, Anzulovich AC, Lacoste MG. Aging disrupts the temporal organization of antioxidant defenses in the heart of male rats and phase shifts circadian rhythms of systolic blood pressure. 2021; 22 (6): 603–621. DOI: 10.1007/s10522-021-09938-7.
2. Bartke A, Amador AG, Chandrashekar V, Klemcke HG. Seasonal differences in testicular receptors and steroidogenesis. Steroid Biochem. 1987; 27 (1–3): 581–587. DOI: 10.1016/0022-4731(87)90357-8.
3. Bartman CM, Eckle T. Circadian-hypoxia link and its potential for treatment of cardiovascular disease. Pharm. Design. 2019; 25 (10), 1075–1090. DOI: 10.2174/1381612825666190516081612.
4. Bartosz G. Total antioxidant capacity. Clin. Chem. 2003; 37: 219–292. DOI: 10.1016/S0065-2423(03)37010-6.
5. Biondo-Simões MLP, Matias JEF, Montibeller GR, Siqueira LC, Nunes ES, Grassi CA. Effect of aging on liver regeneration in rats. Acta Cir. Bras. 2006; 21 (4): 197–202. DOI: 10.1590/S0102-86502006000400002.
6. Bradford MM. A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding. Biochem. 1976; 72 (1–2): 248–254. DOI: 10.1016/0003-2697(76)90527-3.
7. Buege JA, Aust SD. Microsomal lipid peroxidation. Methods Enzymol. 1978; 52: 302–310. DOI: 10.1016/S0076-6879(78)52032-6.
8. Buijs RM, Scheer FA, Kreier F, Yi C, Bos N, Goncharuk VD, Kalsbeek A. Organization of circadian functions: interaction with the body. Brain Res. 2006; 153: 341–360. DOI: 10.1016/S0079-6123(06)53020-1.
9. Dzhalilova DS, Diatroptov ME, Tsvetkov IS, Makarova OV, Kuznetsov SL. Expression of Hif-1α, Nf-κb, and Vegf genes in the liver and blood serum levels of HIF-1α, erythropoietin, VEGF, TGF-β, 8-isoprostane, and corticosterone in Wistar rats with high and low resistance to hypoxia. Exp. Biol. Med. 2018; 165 (6): 781–785. DOI: 10.1007/s10517-018-4264-x.
10. Dzhalilova D, Makarova O. Differences in tolerance to hypoxia: physiological, biochemical, and molecular-biological characteristics. 2020; 8 (10): 428. DOI: 10.3390/biomedicines8100428.
11. Emens JS, Burgess HJ. Effect of light and melatonin and other melatonin receptor agonists on human circadian physiology. Sleep Med. Clin. 2015; 10 (4): 435–453. DOI: 10.1016/j.jsmc.2015.08.001.
12. Fang YZ, Yang S, Wu G. Free radicals, antioxidants, and nutrition. 2002; 18 (10): 872–879. DOI: 10.1016/S0899-9007(02)00916-4.
13. Ghani MA, Barril C, Bedgood DR Jr, Prenzler PD. Measurement of antioxidant activity with the thiobarbituric acid reactive substances assay. Food Chem. 2017; 230: 195–207. DOI: 10.1016/foodchem.2017.02.127.
14. Grek OR, Pupyshev AB, Tikhonova EV. Effect of transitory ischemia on liver lysosomal apparatus in rats with different resistance to hypoxia. Exp. Biol. Med. 2003; 136 (1): 11–13. DOI: 10.1023/A:1026016224694.
15. Halliwell B, Chirico S. Lipid peroxidation: its mechanism, measurement, and significance. J. Clin. Nutr. 1993; 57 (5): 715S–724S. DOI: 10.1093/ajcn/57.5.715S.
16. Hardeland R, Coto-Montes A, Poeggeler B. Circadian rhythms, oxidative stress, and antioxidative defense mechanisms. Int. 2003; 20 (6): 921–962. DOI: 10.1081/CBI-120025245.
17. Höller Y, Gudjónsdottir BE, Valgeirsdóttir SK, Heimisson GT. The effect of age and chronotype on seasonality, sleep problems, and mood. Psychiatry Res. 2021; 297: 113722. DOI: 10.1016/psychres.2021.113722.
18. Jain K, Suryakumar G, Prasad R, Ganju L. Differential activation of myocardial ER stress response: a possible role in hypoxic tolerance. J. Cardiol. 2013; 168 (5): 4667–4677. DOI: 10.1016/j.ijcard.2013.07.180.
19. Jeffrey Man HS, Tsui AK, Marsden PA. Nitric oxide and hypoxia signaling. Horm. 2014; 96: 161–192. DOI: 10.1016/B978-0-12-800254-4.00007-6.
20. Kurhaluk N, Lukash O, Nosar V, Portnychenko A, Portnichenko V, Wszedybyl-Winklewska M, Winklewski PJ. Liver mitochondrial respiratory plasticity and oxygen uptake evoked by cobalt chloride in rats with low and high resistance to extreme hypobaric hypoxia. J. Physiol. Pharmacol. 2019; 97 (5): 392–399. DOI: 10.1139/cjpp-2018-0642.
21. Kurhalyuk NM, Serebrovskaya TV, Kolesnikova EE. Role of cholino- and adrenoreceptors in regulation of rat antioxidant defense system and lipid peroxidation during adaptation to intermittent hypoxia. Ecol. Med. Genet. Cell Immunol. 2001; 7: 126–137. (in Ukrainian)
22. Kurhalyuk N, Tkachenko H. L-arginine modulates mitochondrial function in rat liver during physical training. Vet. Inst. Puławy. 2007; 51 (4): 641–647. Available at: https://jvetres.piwet.pulawy.pl/files/archive/20074/20074641648.pdf
23. Kurhaluk N, Tkachenko H. Melatonin and alcohol-related disorders. Int. 2020; 37 (6): 781–803. DOI: 10.1080/07420528.2020.1761372.
24. Kurhaluk N, Tkachenko H, Lukash O. Melatonin modulates oxidative phosphorylation, hepatic and kidney autophagy-caused subclinical endotoxemia and acute ethanol-induced oxidative stress. Int. 2020; 37 (12): 1709–1724. DOI: 10.1080/07420528.2020.1830792.
25. Kurhaluk N, Zaitseva OV, Sliuta A, Kyriienko S, Winklewski PJ. Melatonin diminishes oxidative stress in plasma, retains erythrocyte resistance and restores white blood cell count after low dose lipopolysaccharide exposure in mice. Physiol. Biophys. 2018; 37 (5): 571–580. DOI: 10.4149/gpb_2018010.
26. Lacoste MG, Ponce IT, Golini RL, Delgado SM, Anzulovich AC. Aging modifies daily variation of antioxidant enzymes and oxidative status in the hippocampus. Gerontol. 2017; 88: 42–50. DOI: 10.1016/j.exger.2016.12.002.
27. Lukyanova LD, Kirova YI. Effect of hypoxic preconditioning on free radical processes in tissues of rats with different resistance to hypoxia. Exp. Biol. Med. 2011; 151 (3): 292–296. DOI: 10.1007/s10517-011-1312-1.
28. Lukyanova LD, Kirova YI. Mitochondria-controlled signaling mechanisms of brain protection in hypoxia. Neurosci. 2015; 9: 320. DOI: 10.3389/fnins.2015.00320.
29. Lukyanova LD, Kirova YI, Germanova EL. The role of succinate in regulation of immediate HIF-1α expression in hypoxia. Exp. Biol. Med. 2018; 164 (3): 298–303. DOI: 10.1007/s10517-018-3976-2.
30. Mármol F, Sánchez J, López D, Martínez N, Mitjavila MT, Puig-Parellada P. Oxidative stress, nitric oxide and prostaglandin E2 levels in the gastrointestinal tract of aging rats. Pharm. Pharmacol. 2009; 61 (2): 201–206. DOI: 10.1211/jpp/61.02.0009.
31. Mármol F, Sánchez J, López D, Martínez N, Xaus C, Peralta C, Roselló-Catafau J, Mitjavila MT, Puig-Parellada P. Role of oxidative stress and adenosine nucleotides in the liver of aging rats. Res. 2010; 59 (4): 553–560. DOI: 10.33549/physiolres.931768.
32. McClung CA. Circadian rhythms and mood regulation: insights from pre-clinical models. Neuropsychopharmacol. 2011; 21 (4): S683–S693. DOI: 10.1016/j.euroneuro.2011.07.008.
33. Miyazawa T. Lipid hydroperoxides in nutrition, health, and diseases. Japan Acad. Ser. B Phys. Biol. Sci. 2021; 97 (4): 161–196. DOI: 10.2183/pjab.97.010.
34. Mortola JP. Gender and the circadian pattern of body temperature in normoxia and hypoxia. Physiol. Neurobiol. 2017; 245: 4–12. DOI: 10.1016/j.resp.2016.11.002.
35. Mortola JP. Hypoxia and circadian patterns. Physiol. Neurobiol. 2007; 158 (2–3): 274–279. DOI: 10.1016/j.resp.2007.02.005.
36. Niki E. Lipid peroxidation products as oxidative stress biomarkers. Biofactors. 2008; 34 (2): 171–180. DOI: 10.1002/biof.5520340208.
37. Padhy G, Sethy NK, Ganju L, Bhargava K. Abundance of plasma antioxidant proteins confers tolerance to acute hypobaric hypoxia exposure. High Alt. Med. Biol. 2013; 14 (3): 289–297. DOI: 10.1089/ham.2012.1095.
38. Peek CB, Levine DC, Cedernaes J, Taguchi A, Kobayashi Y, Tsai SJ, Bonar NA, McNulty MR, Ramsey KM, Bass J. Circadian clock interaction with HIF1α mediates oxygenic metabolism and anaerobic glycolysis in skeletal muscle. Cell Metab. 2017; 25 (1): 86–92. DOI: 1016/j.cmet.2016.09.010.
39. Prabhakar NR, Semenza GL. Adaptive and maladaptive cardiorespiratory responses to continuous and intermittent hypoxia mediated by hypoxia-inducible factors 1 and 2. Rev. 2012; 92 (3): 967–1003. DOI: 10.1152/physrev.00030.2011.
40. Pré J. Lipid peroxidation. Biol. 1991; 39 (7): 716–736. PMID: 1758725. (in French)
41. Reiter RJ, Tan DX, Terron MP, Flores LJ, Czarnocki Z. Melatonin and its metabolites: new findings regarding their production and their radical scavenging actions. Acta Biochim. Pol. 2007; 54 (1): 1–9. DOI: 10.18388/abp.2007_3264.
42. Rubio C, Lizárraga E, Álvarez-Cilleros D, Pérez-Pardo P, Sanmartín-Salinas P, Toledo-Lobo MV, Alvarez C, Escrivá F, Fernández-Lobato M, Guijarro LG, Valverde AM, Carrascosa JM. Aging in male Wistar rats associates with changes in intestinal microbiota, gut structure, and cholecystokinin-mediated gut-brain axis function. Gerontol. A Biol. Sci. Med. Sci. 2021; 76 (11): 1915–1921. DOI: 10.1093/gerona/glaa313.
43. Serebrovskaya TV, Xi L. Individualized intermittent hypoxia training: principles and practices. In: Intermittent Hypoxia and Human Diseases. Ed. by L. Xi, T. Serebrovskaya. London, UK: Springer, 2012: 281–289. DOI: 10.1007/978-1-4471-2906-6_23.
44. Strauss E, Waliszewski K, Oszkinis G, Staniszewski R. Polymorphisms of genes involved in the hypoxia signaling pathway and the development of abdominal aortic aneurysms or large-artery atherosclerosis. Vasc. Surg. 2015; 61 (5): 1105–1113. DOI: 10.1016/j.jvs.2014.02.007.
45. Tiana L, Caib Q, Wei H. Alterations of antioxidant enzymes and oxidative damage to macromolecules in different organs of rats during aging. Free Radic. Biol. Med. 1998; 24 (9): 1477–1484. DOI: 10.1016/S0891-5849(98)00025-2.
46. Tkachenko H, Kurhalyuk N, Khabrovska L, Kamiński P. Effect of L-arginine on lead induced oxidative stress in the blood of rats with different resistance to hypoxia. J. Food Nutr. Sci. 2007; 57 (3): 387–394. Available at: http://journal.pan.olsztyn.pl/EFFECT-OF-L-ARGININE-ON-LEAD-INDUCED-OXIDATIVE-STRESS-IN-THE-BLOOD-OF-RATS-WITH-DIFFERENT,98080,0,2.html
47. Travaglio M, Ebling FJP. Role of hypothalamic tanycytes in nutrient sensing and energy balance. Nutr. Soc. 2019; 78 (3): 272–278. DOI: 10.1017/S0029665118002665.
48. Ubuka T, Bentley GE. Neuroendocrine control of reproduction in birds. In: Norris DO, Lopez KH (eds.). Hormones and Reproduction of Vertebrates. London, Academic Press, 2011: 1–25. DOI: 10.1016/B978-0-12-374929-1.10001-0.
49. Urbanski HF, Sorwell KG. Age-related changes in neuroendocrine rhythmic function in the rhesus macaque. 2012; 34 (5): 1111–1121. DOI: 10.1007/s11357-011-9352-z.
50. Van der Klein SAS, Zuidhof MJ, Bédécarrats GY. Diurnal and seasonal dynamics affecting egg production in meat chickens: A review of mechanisms associated with reproductive dysregulation. Reprod. Sci. 2020; 213: 106257. DOI: 10.1016/j.anireprosci.2019.106257.
51. Yan L, Lonstein JS, Nunez AA. Light as a modulator of emotion and cognition: Lessons learned from studying a diurnal rodent. Behav. 2019; 111: 78–86. DOI: 10.1016/j.yhbeh.2018.09.003.
52. Zar JH. Biostatistical Analysis. 4^th, New Jersey, Englewood Cliffs, Prentice-Hall Inc., 1999: 663 p. Available at: https://books.google.com.ua/books/about/Biostatistical_Analysis.html?id=edxqAAAAMAAJ&redir_esc=y
53. Zhang HJ, Xu L, Drake VJ, Xie L, Oberley LW, Kregel KC. Heat-induced liver injury in old rats is associated with exaggerated oxidative stress and altered transcription factor activation. FASEB J. 2003; 17 (15): 2293–2295. DOI: 10.1096/fj.03-0139fje.